Вражда между Маргарет и герцогом Йоркским
После выхода на пенсию из Лондона, чтобы жить в роскошном штате Гринвич, Маргарет была занята заботой о своем маленьком сыне и не проявляла никаких признаков политической воли до тех пор, пока не поверила, что ее мужу угрожали дачей показаний амбициозным Ричардом Йоркским, 3-м герцогом Йоркским, который, к ее ужасу, был назначен Лордом Протектором, в то время как Генрих был психически недееспособен с 1453 по 1454 год. Герцог был заслуживающим доверия претендентом на английский престол, и к концу его покровительства было много могущественных дворян и родственников, готовых поддержать его притязания. Герцог Йоркский был могущественным; советники Генриха были коррумпированы; сам Генрих доверял, податлив и становился все более нестабильным; Маргарита вызывающе непопулярна, мрачна и галантно настроена сохранить английскую корону для своего потомства. Тем не менее, по крайней мере, один ученый определяет источник падения Ланкастрийца не столько как амбиции Йорка, сколько невосприимчивость Маргарет к Йорку и ее чрезмерное снисходительное отношение к непопулярным союзникам. Тем не менее, королева Маргарет была мощной силой в мире политики. Король Генрих был замазан в ее руки, когда она хотела что-то сделать.
Однако биограф Маргарет Элен Маурер не согласна с прежними историками, которые датировали время столь разнузданной вражды между королевой и Йорком до того, как он получил должность протектората. Она предполагает, что взаимный антагонизм возник примерно два года спустя, в 1455 году, после Первой битвы при Сент-Албансе, когда Маргарита восприняла его как вызов королевской власти. Маурер основывает это заключение на тщательном изучении модели преподнесения Маргарет подарков; это показало, что Маргарет с большой осторожностью продемонстрировала, что в начале 1450-х годов она одинаково благосклонно относилась как к Йорку, так и к Эдмунду Бофорту (Сомерсету). Маурер также утверждает, что Маргарет, по-видимому, принимала покровительство Йорка, и утверждает, что нет никаких существенных доказательств, подтверждающих давнюю веру в то, что она была ответственна за исключение Йоркистов из Великого Совета после выздоровления Генриха (см. ниже).
Покойный историк Пол Мюррей Кендалл, напротив, утверждал, что союзники Маргарет Эдмунд Бофорт (Сомерсет) и Уильям де ла Поул, в то время граф Саффолк, без труда убедили ее в том, что Йорк, до тех пор один из самых доверенных советников Генриха VI, был ответственен за ее непопулярность и уже слишком могущественен, чтобы ей можно было доверять. Маргарита не только убедила Генриха отозвать Йорка с поста губернатора Франции и сослать его вместо этого в Ирландию, но и неоднократно пыталась убить его во время его путешествий в Ирландию и обратно, однажды в 1449 году и снова в 1450 году. Совместная ответственность Эдмунда Бофорта (Сомерсета) и Саффолка за тайную капитуляцию штата Мэн в 1448 году, а затем за катастрофическую потерю остальной части Нормандии в 1449 году, втянула в беспорядки, восстания магнатов Маргарет и двор Генриха и призывает к импичменту и казни двух сильнейших союзников Маргарет. Это также могло сделать неизбежной смертельную битву между Маргарет и Палатой Йорков, продемонстрировав опасную популярность Ричарда у Общин. Ричард Йоркский, благополучно вернувшийся из Ирландии в 1450 году, столкнулся с Генри и был реадмиссирован как доверенный советник. Вскоре после этого Генри согласился созвать парламент для рассмотрения призывов к реформам. Когда парламент удовлетворил требования, Маргарита не могла быть менее приемлемой: оба Эдмунда Бофорта (Сомерсет) и Саффолк были импичментированы за преступное управление французскими делами и подрыв правосудия, но было предъявлено обвинение в преступлении против Саффолка (ныне герцога), в том, что он выступил против короля, против герцога Йоркского. Далее, выдвинутые требования реформ включали признание Герцога Йоркского первым советником короля, а Спикер Общин, возможно, с большим рвением, чем мудростью, даже предложил признать наследником престола Ричарда, Герцога Йоркского. В течение нескольких месяцев, однако, Маргарита восстановила контроль над Генрихом, Парламент был распущен, осторожный Спикер был брошен в тюрьму, и Ричард Йоркский ушел в отставку в Уэльс на некоторое время.
В 1457 году королевство вновь возмутилось, когда было обнаружено, что Пьер де Брезе, могущественный французский полководец и адепт Маргариты, высадился на английском побережье и сжег город Сэндвич. Будучи во главе французских сил, состоящих из 4000 человек из Онфлёра, он стремился воспользоваться хаосом, царящим в Англии. Мэр, Джон Друри, был убит в этом рейде. Впоследствии это стало устоявшейся традицией, которая сохранилась до наших дней, что мэр Сэндвича носит черную мантию, оплакивая этот нелепый поступок. Маргарет, в сотрудничестве с де Брезе, стала объектом непристойных слухов и вульгарных баллад. Общественное возмущение было настолько велико, что Маргарет, с большим неохотой, была вынуждена дать герцогу Йоркскому Ричарду Невиллу, 16-му графу Уорвикскому, комиссию по удержанию моря в течение трех лет. Он уже занимал пост капитана Кале.
Лидер ланкастерской фракции
Боевые действия между соперничающими Йоркской и Ланкастрийской фракциями вскоре переросли в вооруженный конфликт. В мае 1455 года, чуть более чем через пять месяцев после того, как Генрих VI оправился от приступов душевной болезни и закончилось покровительство Ричарда Йоркского, Маргарита призвала к созданию Великого Совета, из которого были исключены Йоркисты. Совет призвал собрать коллег в Лестере, чтобы защитить короля "от его врагов". Очевидно, Йорк был готов к конфликту и вскоре маршировал на юг, чтобы встретиться с ланкастерской армией, марширующей на север. Ланкастрийцы потерпели сокрушительное поражение в Первой битве при Св. Альбансе 22 мая 1455 года. Эдмунд Бофорт (Сомерсет), граф Нортумберленд и лорд Клиффорд были убиты, Уилтшир бежал с поля битвы, а король Генрих был взят в плен победоносным герцогом Йоркским. В марте 1458 года вместе со своим мужем и ведущими дворянами воюющих фракций она приняла участие в шествии в День любви в Лондоне.
В 1459 году военные действия возобновились в битве при Блор-Хите, где Джеймс Тучет, 5-й барон Одли, был разбит армией Йорков при Ричарде Невилле, 5-м графе Солсберийском.