Управление директора центральной разведки США (DCI) было учреждено президентом США Гарри Трумэном 23 января. 1946 с адмиралом Сиднеем Соуэрсом, занявшим эту должность. DCI занимался координацией разведывательной деятельности между различными разведывательными службами Соединенных Штатов, также называемыми американским разведывательным сообществом.

До апреля 2005 года DCI также выполнял функции де-факто директора Центрального разведывательного управления и часто назывался в разговорной речи "директор ЦРУ". После террористических атак на Соединенные Штаты 11 сентября 2001 года и последующего расследования, проведенного Комиссией 9/11, возникло движение за реорганизацию разведывательного сообщества. Это движение привело к созданию 21 апреля, 2005Офиса директора национальной разведки (DNI), в компетенцию которого входила работа, ранее выполнявшаяся директором центральной разведки. После этого последняя должность прекратила свое существование.