Линч провела пятнадцать лет в
Чикаго, играя в театре Steppenwolf Theatre Company и гастролируя с комедийной труппой The Second City. Она сыграла Кэрол Брэди в сериале "
Настоящая живая банда Брэди". Она также написала и сыграла главную роль в удостоенной наград пьесе "
О, сестра, моя сестра".
Ее прорывной ролью в кино стала роль Кристи Каммингс, лесбиянки-бутч, личного собаковода трофейной жены Шери Энн Кэбот (Дженнифер Кулидж) в мокьюментари режиссера Кристофера Гостя "Лучшие в шоу" (2000). Она также появилась в фильме Гостя "Могучий ветер" (2003) в роли порноактрисы, превратившейся в фолк-певицу Лори Бонер, и в фильме "На ваше усмотрение" (2006) в роли репортера развлекательной программы.
Линч также является телевизионной актрисой. Она снималась вместе с Джоном Ханной и Уильямом Фихтнером в фильме "Лекари" 2002 года, а также принимала участие во многих телешоу, включая "Закон Лос-Анджелеса", "Судить Эми", "Западное крыло", "Седьмое небо", "Друзья", "Крик Доусона", "Фелисити", "Арест", "Lovespring International", "Два с половиной человека", "Сорняки", "Boston Legal", "The L Word", "Criminal Minds", "Help Me Help You", "Девочки Гилмор", "Новые приключения старой Кристин", "Psych", "Monk", "Party Down" и другие.
В 2005 году Линч была названа одной из "10 удивительных женщин-геев в шоу-бизнесе" по версии POWER UP.
Зрители и критики обратили внимание на Линч за ее странную роль в фильме Джадда Апатоу "40-летняя девственница". Она рассказала Терри Гроссу в программе Fresh Airs', что эта роль изначально предназначалась для мужчины, но по настоянию жены Стива Карелла Нэнси Уоллс была предложена Линч. С тех пор она снялась в ряде фильмов, включая "Ролевые модели", "Ночи Талладеги: Баллада о Рики Бобби", "Элвин и бурундуки", "Упорная прогулка: История Дьюи Кокса", "Космические шимпанзе", "Рокер", "Молоток", "Еще одна история Золушки", "Ледниковый период: Dawn of the Dinosaurs" и "Spring Breakdown".
В фильме "Джули и Джулия" она сыграла роль Дороти МакВильямс, сестры Джулии Чайлд. Entertainment Weekly посвятил статью на своем сайте тому, что ее роль может быть номинирована на "Оскар".
С 2009 года Линч снимается в сериале "Хор" на канале Fox. Она получила восторженные отзывы за свою роль агрессивного тренера группы поддержки Сью Сильвестр. Мэри МакНамара из LA Times написала: "Только благодаря Линч "Хор" стоит смотреть". До работы в Glee она была постоянным участником сериала Starz "Party Down". Хотя сериал был продлен на второй сезон, Линч не собиралась возвращаться из-за своей работы в "Хоре". 15 декабря 2009 года Линч получила номинацию на "Золотой глобус" в категории "Лучшая актриса второго плана в сериале, минисериале или телевизионном фильме" за роль в "Хоре". Она проиграла Хлое Севиньи. Сам сериал также получил номинации в трех других категориях. 29 августа 2010 года Линч получила премию Primetime Emmy Award за выдающуюся женскую роль второго плана в комедийном сериале.
Линч вела шоу Saturday Night Live 9 октября 2010 года; новость о том, что она будет вести шоу, была случайно сообщена ей ее боссом по сериалу Glee Райаном Мерфи в текстовом сообщении. Линч также приняла участие в шоу Nickelodeon iCarly в роли Пэм Пакетт, матери Сэма Пакетта, в эпизоде iSam's Mom.
Линч появилась на церемонии вручения премии MTV Video Music Awards 2010 12 сентября 2010 года.
В январе 2011 года Линч была удостоена премии "Золотой глобус" в номинации "Лучшая актриса второго плана в сериале, минисериале или телевизионном фильме". Она также начала появляться в рекламе Comcast's XFinity, которая показывается как в Интернете, так и на телевидении в США, в основном с двумя разными ноутбуками и двумя персидскими кошками разных окрасов.